Впервые о Городне упоминается в летописях 14-го века, тогда она носила имя
город Вертязин, который защищал подступы к
Твери со стороны
Москвы.
Церковь предположительно построена в 1390 году. В то время это была соборная
церковь Тверских князей. Это единственный каменный храм, сохранившийся с тех
времен, хотя от постройки 14 века сохранился лишь белокаменный подклет.
За время существования церковь неоднократно горела и перестраивалась.